На первом этаже исторического здания семинарии в конце 1960-х годов был обустроен домовый храм в честь Успения Божией Матери. Связано это событие с тем, что в 1961 году Свято-Троицкая Александро-Невская лавра была окончательно закрыта и резиденция митрополитов Ленинградских и Новгородских была перенесена в академию. Митрополит Никодим (Ротов) практически ежедневно совершал Божественную литургию, и возникла необходимость рядом с покоями обустроить домовый храм. Даже во дни болезни владыка служил, для чего в покои, которые располагались рядом с храмом (сейчас это один из залов музея), приносился Престол и совершалась Божественная Евхаристия. Храм обустраивался под личным руководством митрополита Никодима. Стены украшают росписи, тематически связанные с Божией Матерью: Успение, Покров, Похвала и Благовещение Пресвятой Богородицы. Особенностью храма является небольшая алтарная преграда, которая позволяет получать прекрасный обзор на алтарную часть. Интерьер полностью сохранен и передает дух той эпохи жизни нашей Церкви. В 1999 году коллективом петербургских художников было совершено поновление росписей домового храма. В ходе реставрационных работ, проведенных летом 2014 года, в Успенском храме восстановлена роспись, устроен мраморный пол, установлена новая мебель в отремонтированных пономарных помещениях. Также были отреставрированы помещения музея Духовной академии и ректорский коридор, в котором устроены гипсовые порталы, пилястры, колонны, капители, заменены двери и изготовлен мраморный пол. Ректорский коридор является продолжением храма Успения Пресвятой Богородицы, в нем стоят молящиеся во время служб в этом храме, внутри которого может находиться лишь небольшое число людей. 3 октрября 2014 года перед началом занятий ректор Санкт-Петербургской православной духовной академии архиепископ Петергофский Амвросий совершил первую после реставрации Божественную литургию в нижнем Успенском храме главного здания Академии. Перед Литургией владыка совершил чин малого освящения храма. В настоящее время храм используется для богослужений Воскресной школы, что очень удобно из-за его особенностей: небольшие размеры, удобное месторасположение и наличие небольшого иконостаса. Юные воспитанники сами поют и читают во время службы. А на престостольный праздник – 28 августа – здесь совершается торжественное богослужение архиерейским чином и крестный ход.